日斩在继位火影后任命团藏为火影辅佐，让水户门炎与转寝小春两人担任木叶隐村的高层顾问，负责村子中大事的决策，管理木叶政务的机构。 日斩是一位深爱着村子、保护居民们的伟大忍者，指导能力出众，被誉为忍术教授。他提出的方案也被纳入忍术学校的课程中。
完善了忍者学校的教育体制，使村子走向太平盛世，可说是象征着木叶忍者村的人。
禅位让贤 禅位于水门 第三次忍界大战结束后，在木叶做出让步的前提下，木叶与岩忍村签订了和约。为了对在战争中牺牲的木叶忍者负责，同时迫于火之国大名府与木叶高层的压力，第三代火影主动辞去了火影之位。随后将火影之位交给自来也的徒弟波风水门。
九尾之乱 九尾之乱 在九尾袭村事件中，第三代火影带领村子中的精英忍者们企图阻止九尾，一度将九尾逼出村外，但最终亲眼目睹而无法阻止第四代火影以生命来封印尾兽的结局，其妻猿飞琵琶湖也在看护分娩阶段的漩涡玖辛奈的期间，死于袭击者面具男宇智波带土的手上。
队友秋道取风对抗九尾重伤不治。 影复原职 再度继位火影 尽管四代火影成功击退了九尾，但为此付出的牺牲实在太大，紧接着木叶高层与村中的忍者们一起讨论着选择合适的火影继承人，奈良鹿久提出由水门的后一代忍者继位，但转寝小春认为他们的经验还不足以领导众人，此时猿飞日斩挺身而出，自愿担此重任，随后得到了木叶高层水户门炎、转寝小春等众人的支持。
猿飞日斩是忍界史上实际执掌火之国最高权力时间最长的火影，也是最长寿的火影。 于心不忍 研究禁术的大蛇丸 不久后，村里从下忍到中忍甚至连暗部的上忍都陆续下落不明，日斩收到了大蛇丸形迹可疑的情报，于是带领着暗部精英成员前往禁术基地围攻大蛇丸，日斩本想杀他，但最后于心不忍，于是让大蛇丸逃走了。
挽救行动 宇智波政变 若干年后，此时的日斩已进入老年时期，宇智波一族因对村子的不满而决定在木叶发动政变，日斩与团藏等木叶高层意识到，不能让宇智波发动政变。日斩与团藏等木叶高层利用面具男宇智波带土、宇智波止水、宇智波鼬做好应对准备与解决手段。
随后引发了一场宇智波家族灭门的悲剧，紧接着日斩与团藏两人招来了大量暗部与根的精英成员，分别去往宇智波地区与木叶警务部队本部补刀幸存者。虽然宇智波家族灭门，但这样一来木叶避免了内战，使村子守住了和平。 猿飞日斩 由于宇智波一族的灭门事件，团藏被禁足并解除一切权力。
日斩意识到，警务部队不能拘泥于一族之人，应该广泛招收人才，为了村子的将来，必须适材适所才行，随后建立新的警务部队，日斩将团藏的根部成员与他的暗部成员用于控制新警务部队。 中忍考试 中忍考试 十二年后，在第三场中忍正式考试中，日斩特意邀请了盟友风之国砂隐村的第四代风影一同观赏这场这场淘汰赛，并设席于其旁。
期间由并足雷同担任日斩的护卫，由于宇智波佐助未赶来参加考试，日斩多次推迟考试时间后佐助仍未来参加，随后日斩决定取消其资格，但因“第四代风影”的劝阻，日斩打消了此念头。
然而日斩却没发现，此时的第四代风影只是大蛇丸变化所为.... 木叶崩溃 假扮风影的大蛇丸 大蛇丸瞄准我爱罗进入暴走状态时，利用音隐及砂隐村向木叶隐村发动攻击。
“风影”和他的部下把第三代火影捉到桔梗城楼之上，风影亦露出他的真面目，原来就是自己的学生——大蛇丸。大蛇丸的部下“音忍四人众”更在城楼上结出“四紫炎阵”，把大蛇丸及第三代火影围起来，作为他们战斗的地方，而结界所生之火焰令木叶暗部无法进入。第三代知道要逃出此阵不是一件容易的事。
大蛇丸在对战前曾一度流下泪来，第三代认为杀害老师的他还是会伤心，大蛇丸则声称只是打呵欠才流泪，令在场的卡卡西、阿凯和暗部傻眼，随后向第三代火影发出挑战（有别于其手下药师兜在第二场中忍考试向第七班强调出其不意的偷袭才是忍者的作法）。
对战大蛇丸 在激战中，第三代使用“忍术·瓦片手里剑”攻击大蛇丸，但轻易被大蛇丸躲过，对方立即反击、以“潜影蛇手”袭击他；不过这只是他的“土替身”。
第三代之后以“土遁·土流大河”、“土遁·土龙弹”及“火遁·火龙弹”袭击大蛇丸，但大蛇丸不是泛泛之辈，虽然不敢再轻视第三代，但亦扬言自己不过这么简单被解决。 师徒对战 大蛇丸要求第三代认真决战来做个了断，第三代亦“应邀”脱去火影制服，显露其忍者战装。
不过，就在第三代使用“手里剑影分身之术”之时，大蛇丸以秽土转生的形式将初代火影与第二代火影复活，他们的意志被完全抹杀，被迫参加战斗，二人无法发挥原本的实力。
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