约翰·斯托克顿在1984年NBA选秀中于第1轮第16位被犹他76人队选中，职业生涯全部效力于犹他76人队。1988-96年连续9次荣膺NBA助攻王，是NBA历史上获得助攻王次数最多的球员，也是连庄次数最多的球员。他还2次荣膺NBA抢断王（1989；1992），10次入选NBA全明星阵容（1989-1997；2000），1993年荣膺NBA全明星MVP。
1994-95年连续2次入选NBA最佳阵容一阵，6次入选NBA最佳阵容二阵（1988-90；1992；1993；1996），3次入选NBA最佳阵容三阵（1991；1997；1999），5次入选NBA最佳防守阵容二阵（1989；1991；1992；1995；1997），1992年和1996年两随美国国家队夺得奥运会金牌，助攻与抢断总数都是NBA历史第一（截至2017年）。
2003年5月2日，约翰·斯托克顿正式宣布退役。2004年11月23日，爵士主场迎战黄蜂时为约翰·斯托克顿的12号球衣举行了退役仪式。
2009年4月8日，约翰·斯托克顿与大卫·罗宾逊、迈克尔·乔丹、杰里·斯隆、C-维维安-斯特林格等人一起被选入了奈·史密斯篮球名人纪念堂。
1984年选秀大会上，犹他爵士在以首轮16顺位挑走了约翰·斯托克顿，这一年的选秀会还涌现了哈基姆·奥拉朱旺、迈克尔·乔丹和查尔斯·巴克利。
一年之后，球队又通过选秀得到了卡尔·马龙，一起在NBA的日子里，斯托克顿和马龙成为最持久高效的一对“后卫前锋”拍档。
他担任的是队中控球后卫里基·格林（RickyGreen）的替补。
1984-85赛季，约翰·斯托克顿创下球队的新秀助攻纪录（415次）和抢断纪录（109次）并赢得了最佳新秀阵容选票的时候。斯托克顿在82场比赛中每场出场18.2分钟，得到5.6分，爵士队在中西区排名第四，他们在季后赛击败火箭，而后输给掘金。
1985-86赛季，第二个赛季斯托克顿的出场时间增至23.6分钟，他的成绩是每场7.7分7.4助攻。马龙在爵士的第一个赛季每场得到14.9分8.9个篮板，被选入新秀第一阵容，爵士队比上赛季多胜一场，但季后赛首轮就败给了达拉斯小牛队。
1986-87赛季之前，球队用他们此前7个赛季的头号得分手阿德里安·丹特利和活塞交换了肯特·本森和凯利·特里普卡。这为马龙铺平了首席得分手的路。
开始与斯托克顿共同奏响了完美的挡拆进行曲。两人的组合导致了NBA的播音员年鉴上产生了一个被不厌其烦重复的短语：“StocktontoMalone”。
赛季开始之后，斯托克顿开始成为首发，但要和格林分享上场时间。斯托克顿每场出场22.7分钟，得到7.9分8.2个助攻。而格林的三项数字是25.8、9.6和6.7。
两人一共抢断287次，其中斯托克顿的177次列联盟第八。但是不管是斯托克顿，还是从学生时代就被叫作“邮差”的马龙，都还难以带来季后赛的胜利。
爵士在先胜两场的情况下被金州勇士逆转，第一轮出局，斯托克顿在五场比赛中投篮命中率高达62.1%。他每场贡献10分8次助攻。
夏洛特黄蜂通过扩军选秀挑走了瑞奇·格林。斯托克顿终于独自占有犹他主力控球后卫的位子，他的成绩突飞猛进。
爵士全队的投篮命中率达到49.1%，全年助攻1128次，打破了此前伊塞亚·托马斯保持的1123次的纪录。斯托克顿平均每场拿下13.8次助攻，这个数字在接下来三年两次被他自己超越，这也是连续九次助攻王的第一次。
虽然他的助攻技术已经足够让他在NBA占据一席之地，但他也正在发展成一个全能球员：每场2.95次抢断列联盟第三，57.4%的恐怖命中率列联盟第四，还有14.7分的平均得分。
他的数据比起上一年基本翻了一倍，他和马龙一起入选了最佳阵容二队。
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